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Nature Microbiology volume 8, pages 1480-1494 (2023)Citer cet article 1878 Accès 28 Détails Altmetric Metrics Les impacts de la sécheresse sur l'activité microbienne peuvent modifier le devenir du carbone du sol et entraîner une perte

Nature Microbiology volume 8, pages 1480-1494 (2023)Citer cet article

1878 Accès

28 Altmétrique

Détails des métriques

Les impacts de la sécheresse sur l’activité microbienne peuvent modifier le devenir du carbone du sol et entraîner la perte du carbone stocké dans l’atmosphère sous forme de CO2 et de composés organiques volatils (COV). Ici, nous avons examiné les impacts de la sécheresse sur l'allocation de carbone par les microbes du sol dans la forêt tropicale artificielle Biosphère 2 en suivant le 13C du 13C-pyruvate spécifique à une position dans le CO2 et les COV en parallèle avec le multiomique. Pendant la sécheresse, les efflux d'acétate enrichi en 13C, d'acétone et de C4H6O2 (diacétyle) ont augmenté. Ces changements représentent une production accrue et une accumulation de métabolites intermédiaires entraînées par une diminution de l’efficacité du cycle du carbone. Simultanément, l’efflux de 13C-CO2 a diminué, en raison d’une diminution de l’activité microbienne. Cependant, l’allocation microbienne du carbone au gain d’énergie par rapport à la biosynthèse est restée inchangée, ce qui signifie une demande énergétique maintenue pour la biosynthèse des COV et d’autres voies induites par le stress dû à la sécheresse. Dans l’ensemble, alors que la perte de carbone dans l’atmosphère via le CO2 a diminué pendant la sécheresse, la perte de carbone via l’efflux de COV a augmenté, indiquant des changements induits par les microbes dans le devenir du carbone dans le sol.

Les micro-organismes régulent le cycle du carbone (C) terrestre de manière fondamentale1, notamment en transformant le C du sol en composés gazeux qui peuvent s'échapper dans l'atmosphère, principalement sous forme de CO2 via la respiration hétérotrophique microbienne. Cependant, les microbes produisent également des composés organiques volatils (COV) comme intermédiaires métaboliques, molécules de signalisation et métabolites secondaires2,3. En fait, les métabolites volatils représentent un sous-ensemble souvent négligé du métabolome complet du sol4,5, et bien que leurs émissions dans l’atmosphère ne représentent qu’une petite perte de carbone dans le sol, ils contribuent de manière substantielle à la chimie atmosphérique, notamment à la formation d’ozone et aux noyaux de condensation des nuages6. Par conséquent, la caractérisation du flux de C médié par les microbes le long du continuum sol-atmosphère est essentielle pour comprendre le devenir du C du sol et des COV dans le cadre des changements environnementaux projetés, y compris la sécheresse.

Le stress dû à la sécheresse induit des réponses physiologiques microbiennes bien caractérisées qui ont un impact sur le métabolisme du C, telles que la biosynthèse de molécules protectrices (par exemple, des osmolytes et des substances polymères extracellulaires) pour préserver l'intégrité cellulaire7,8 et concentrer les ressources9,10. La production de ces biomolécules est énergivore et peut détourner les ressources de la synthèse de la biomasse9, entraînant une diminution de la respiration hétérotrophique alimentant la croissance et des émissions de CO211,12. La sécheresse induit également des changements dans la composition et la disponibilité du carbone dans le sol13,14,15, ce qui a un impact supplémentaire sur l'activité microbienne16,17, par exemple en induisant des changements dans l'utilisation du substrat18. Dans l’ensemble, on ne sait toujours pas comment les modifications du métabolisme microbien et de la composition du C du sol induites par la sécheresse influencent l’allocation du C aux métabolites volatils, ce qui peut atténuer le stress dû à la sécheresse chez les plantes19. De plus, la teneur en eau du sol a un impact important sur les émissions de COV des sols20, y compris des sols tropicaux21,22, peut-être en raison des effets de la sécheresse sur la biosynthèse et/ou la consommation microbienne des COV. Caractériser les changements dans le cycle et l'allocation du C microbien est particulièrement important dans les sols des forêts tropicales humides où les sécheresses se produiront probablement plus fréquemment et dureront plus longtemps en raison du changement climatique23,24.

Il est difficile de détecter les changements dans le cycle et l’allocation du C microbien au sein de réseaux métaboliques complexes englobant des voies de production et de consommation concurrentes. Cette complexité peut être surmontée en suivant le flux de carbone médié par les microbes à travers les sols à l’aide de métabolites centraux marqués de manière isotopique. Un marquage au 13C-glucose et/ou au 13C-pyruvate spécifique à une position a été utilisé pour suivre l'allocation microbienne de C au CO2 et à la biomasse dans les mésocosmes du sol25,26,27. Cependant, les études sur la sécheresse sur le terrain et l'allocation aux COV manquent28. Les informations métaboliques directes dérivées du marquage isotopique peuvent être contextualisées à l'aide de contraintes puissantes et riches en informations fournies par des approches « omiques » qui profilent le contenu génétique, l'expression génique et les métabolomes des microbiomes du sol26. Ensemble, ces approches peuvent découvrir les facteurs métaboliques de la modification du cycle microbien du C et de sa répartition dans les sols en période de sécheresse.

200 Da) characterized using Fourier-transform-ion-cyclotron-resonance MS (FTICR–MS) (Extended Data Fig. 7b), respectively. Small compounds, mainly representing primary metabolites, that decreased during drought included several amino and keto acids (oxiosocaproate, t-value = −5.09; alanine, t-value = −3.72; formate, t-value = −6.25; glycine, t-value = −3.12; leucine, t-value = −3.16; phenylalanine, t-value = −2.71; pyroglutamate, t-value = −3.09; pyruvate, t-value = −5.31; uracil, t-value = −2.94; and valine, t-value = −3.34; d.f. = 7, P < 0.05, LME), while only trehalose, a common osmolyte produced by bacteria during times of water stress7, increased during drought (t-value = 3.00; d.f. = 7, P = 0.020, LME) (Supplementary Table 1). Drought can induce increased soil concentrations of trehalose14,15, yet the impact on amino acids is variable, with some studies finding an increase13,14,15 and some a decrease44. While we did not detect non-volatile 13C-enriched primary metabolites with 1H-NMR, decreased concentrations of amino acids during drought could indicate decreased C allocation to biosynthesis of biomass or enhanced degradation of proteins./p> 7, mass measurement error <1 ppm and taking into consideration the presence of C, H, O, N, S and P and excluding other elements82. To ensure consistent formula assignment and eliminate mass shifts that could impact formula assignment, all sample peak lists were aligned to each other. The following rules were implemented to further ensure consistent formula assignment: (1) picking formulae with the lowest error between predicted and observed m/z and the lowest number of heteroatoms and (2) requiring the presence of at least four oxygen atoms for the assignment of one phosphorus atom82. The chemical character of thousands of peaks in each sample’s ESI FTICR–MS spectrum was evaluated using van Krevelen diagrams, with biochemical compound classes reported as relative abundance values on the basis of counts of C, H and O as follows: lipids (0 < O:C ≤ 0.3 and 1.5 ≤ H:C ≤ 2.5), unsaturated hydrocarbons (0 ≤ O:C ≤ 0.125 and 0.8 ≤ H:C < 2.5), proteins (0.3 < O:C ≤ 0.55 and 1.5 ≤ H:C ≤ 2.3), amino sugars (0.55 < O:C ≤ 0.7 and 1.5 ≤ H:C ≤ 2.2), lignin (0.125 < O:C ≤ 0.65 and 0.8 ≤ H:C < 1.5), tannins (0.65 < O:C ≤ 1.1 and 0.8 ≤ H:C < 1.5) and condensed hydrocarbons (aromatics; 0 ≤ 200 O:C ≤ 0.95 and 0.2 ≤ H:C < 0.8)78. Analysis of FTICR data was performed using MetaboDirect (v.0.2.7)83 to create profiles of biochemical compound classes and principal component analysis (PCA) plots./p>